С 1995 по 2007 годы участник команды КВН «Уральские пельмени». В составе команды Брекоткин стал чемпионом Высшей лиги КВН 2000 года. За год до этого коллектив завоевал «Кивина в светлом» на музыкальном фестивале в Юрмале.
После этого он стал приобретать популярность как актёр и телеведущий. . В 2007—2009 гг. Дмитрий регулярно появлялся в проекте «Шоу Нбюs» на канале ТНТ — юмористическом скетч-шоу, созданном творческим коллективом «Уральские пельмени». Одним из наиболее известных проектов с участием Дмитрия Брекоткина стало импровизационное шоу «Южное Бутово», стартовавшее в сентябре 2009 года.
С августа 2013 по декабрь 2014 год являлся рекламным лицом спутникового оператора «Триколор ТВ». В 2017 году также являлся рекламным лицом шоколадного батончика «35».